UN CURIOSO EJEMPLO DE UN PARASITISMO PROVOCADO POR DOS ORGANISMOS QUE VIVEN EN SIMBIOSIS: EL BRILLO DEL ANGEL

En esta entrada tan curiosa se ve un fenómeno del que hemos hablado mucho para explicar el origen de la célula eucariota:  de una endosimbiosis. En este caso entre un nemátodo y una bacteria que además parasitan para su desarrollo a un insecto.
Muy buena entrada que se la debemos a Almudena Quevedo. 

En el año 1862 tuvo lugar una de los enfrentamientos más sangrientos de la Guerra Civil Americana: la batalla de Shiloh. Durante dos días los ejércitos del Norte y del Sur lucharon entre los bosques del Condado de Hardin en Tenesse. Al terminar, el general Grant había ganado pero sobre el terreno quedaron unos 16.000 heridos de ambos bandos. Ningún servicio médico de la época y del lugar estaba preparado para atender a tantas personas, así que muchos de ellos simplemente se les realizó un simple cura y se les dejó en las cercanías de los hospitales de campaña esperando ser atendidos.

En la oscuridad notaron algo muy curioso, en algunos de ellos las heridas mostraban un pálido brillo azul. Al día siguiente, aquellos cuyas heridas habían brillado durante la noche mostraron una mejor tasa de supervivencia y una curación más rápida de sus heridas que aquellos en los cuales las heridas no habían brillado. A dicha luz protectora se la denominó "brillo del ángel".

En el año 2001 un estudiante de 17 años llamado Bill Martin visitó el campo de batalla de Shiloh con su familia y propuso una explicación. Cuando escuchó la historia del "brillo del ángel" se volvió y le preguntó a su madre, Phyllis Martin, una microbióloga del Departamento de Agricultura: "Oye mamá, no podría ser debido a una bacteria bioluminiscente como las que tú estudias".

Phyllis Martin estudiaba dos seres vivos que se utilizan en el control de plagas. Uno era el nematodo Heterorhabditis bacteriophora. Este gusano tiene un ciclo biológico con seis etapas: huevo, cuatro estados juveniles y adulto. En el tercer estadio juvenil es capaz de infectar insectos. Una vez dentro, el gusano llega al estado adulto, se reproduce sexualmente, pone los huevos, eclosionan, se desarrollan en el interior del insecto y cuando llegan al tercer estadio juvenil, salen del hospedador a buscar nuevas víctimas.

Una larva de insecto reventada por la acción del gusano Heterorhabditis bacteriophora. Las formas blancas filiformes son los nematodos liberados del interior.

"bacteriophora" significa "el portador de bacterias". Y se llama así porque cuando este gusano invade al insecto lo primero que hace es vomitar a la bacteria Photorhabdus luminescens, el segundo ser vivo objeto de estudio por parte de Phyllis Martin. ¿Para qué vomita el gusano a una bacteria?. 

P. luminiscens es una bacteria gram negativa que vive como simbionte en el intestino del gusano. No se encuentra en grandes números y si se la aísla y se inocula en un medio de cultivo apropiado la bacteria crece muy despacio formando pequeñas colonias. Pero cuando la bacteria es liberada en el interior del insecto sufre una auténtica transformación. Es como si Bruce Banner se transformara en Hulk. La bacteria comienza a crecer a gran velocidad y produce un par de toxinas, denominadas Tc y Mcf, que en poco tiempo acaba con el insecto. Después, genera enzimas que degradan las células del insecto liberando nutrientes y formando unos cuerpos de inclusión (llamados Cips) llenos de aminoácidos que pueden ser aprovechados por los nemátodos para su desarrollo. Por si fuera poco, también genera antibióticos que acaban con otras bacterias que puedan estar presentes evitando así la competencia por los recursos. Finalmente, la bacteria se deja comer por las "madres" de la siguiente generación del gusano H. bacteriophora y así es transmitido a la descendencia volviendo a establecerse como un tranquilo simbionte intestinal.

P. luminiscens y H. bacteriophora se necesitan el uno al otro. Es una simbiosis mutualista obligada. La bacteria sólo puede sobrevivir en el intestino del gusano o en los tejidos de los insectos infectados. Si la bacteria es ingerida por un insecto no es capaz de hacer nada. H. bacteriophora sólo puede alimentarse, desarrollarse y reproducirse a partir de los nutrientes contenidos en los Cips y formados por la acción de la bacteria sobre los tejidos del insecto.

P. luminiscens emite luz, y es que así el cadáver del insecto brilla en la oscuridad, y eso atrae a nuevos insectos que pueden convertirse en nuevas víctimas de H. bacteriophora. No solo eso, también genera una pigmentación roja porque la presencia de pigmentación brillante en los insectos puede tener dos significados. Uno es el aviso de que ese insecto es venenoso y el otro es el camuflaje. En el caso de los insectos infectados con P. luminiscens y H. bacteriophora es un camuflaje, ya que si el insecto fuera ingerido por un pájaro u otro animal, ni la bacteria ni los gusanos sobrevivirían al tránsito intestinal.

Cuando P. luminiscens está en el interior del tubo digestivo del gusano H. bacteriophora su morfología y fisiología es muy peculiar, por lo que se le denomina forma M por "Mutualista". En ese estado la bacteria genera unas fimbrias que le permiten interaccionar con las células del epitelio intestinal del gusano. Sin embargo, en cuanto la bacteria entra en el insecto, sufre la transformación y se le denomina forma P, por "Patógena". Es en dicha forma cuando la bacteria puede crecer rápidamente y generar antibióticos, toxinas, Cips, etc.

El mecanismo por el que se pasa de la  forma M a la P ha sido descrito recientemente en un artículo publicado en la revista Science. Todo depende de una simple inversión de un promotor denominado madswitch (traducción: "interruptor de la locura").

Cuando el promotor apunta en una dirección se pueden expresar los genes que codifican para la producción de las fimbrias que permitirán establecer la simbiosis con las células del epitelio intestinal del gusano. Es decir, la bacteria se encontrará en la forma M. Pero si se cambia la dirección de dicho promotor, entonces se apaga la expresión de esos genes para generar fimbrias y la bacteria se transforma en la forma P. Lo que se ha encontrado es que dicha inversión sucede al azar, lo que permite que siempre haya formas M y formas P simultáneamente. Son las condiciones ambientales las que seleccionan a unas o a otras. Una forma P en el intestino de un nematodo simplemente no puede adherirse y al final acaba siendo expulsada. Una forma M en el interior de un insecto no puede crecer y es eliminada.

¿Fue P. luminiscens o alguna bacteria relacionada la responsable del "brillo del angel"? Los antibióticos producidos por la bacteria podrían explicar el porqué de la mejora de los soldados heridos. Y ese fue el proyecto de ciencias que Bill Martin y su compañero John Curtis desarrollaron y que les hizo ganar un premio. Encontraron que tanto el gusano como la bacteria eran muy frecuentes en los suelos del campo de batalla de Shiloh. También encontraron que ninguno de los dos podía crecer a la temperatura del cuerpo humano, pero como la noche de después de la batalla fue una noche lluviosa y fría, así que quizás los soldados sufrieron hipotermia y así se dieron las condiciones para que P. luminiscens creciera durante un lapso de tiempo durante el cual generó suficientes antibióticos que permitieran eliminar a otros microorganismos patógenos presentes en las heridas y así evitar la infección.

 

En el siguiente vídeo vemos como el nematodo regurgita a la bacteria en presencia del insecto.